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Jun 24, 2023

Für die Anbindung der Casparian-Streifen-Membrandomäne und die Nährstoffhomöostase in Reis ist eine neue Familie von Proteinen erforderlich

Nature Plants (2023) Diesen Artikel zitieren. Einzelheiten zu den Metriken. Zell-Zell-Verbindungen sind für mehrzellige Organismen unerlässlich, um die Nährstoffhomöostase aufrechtzuerhalten. Eine enge Kreuzung vom Pflanzentyp, der Casparian-Streifen

Naturpflanzen (2023)Diesen Artikel zitieren

Details zu den Metriken

Zell-Zell-Verbindungen sind für mehrzellige Organismen wichtig, um die Nährstoffhomöostase aufrechtzuerhalten. Eine pflanzenartige enge Verbindung, die Casparian-Streifen-(CS)-Casparian-Streifen-Membrandomäne (CSD), die den parazellulären Raum zwischen benachbarten endodermalen Zellen abdichtet, ist seit mehr als hundert Jahren bekannt. Die molekulare Grundlage dieser Struktur bleibt jedoch unbekannt. Hier berichten wir, dass eine neue Familie von Proteinen, die eine Glycin-/Alanin-/Prolin-reiche Domäne, eine Lektindomäne und ein sekretorisches Signalpeptid (GAPLESS) enthält, die Anbindung der Plasmamembran an das CS in Reis vermittelt. Die GAPLESS-Proteine ​​sind spezifisch im CS der endodermalen Wurzelzellen lokalisiert, und der Verlust ihrer Funktionen führt zu einer behinderten Zell-Zell-Verbindung und einer gestörten Nährstoffhomöostase. Das GAPLESS-Protein bildet mit OsCASP1 in der Plasmamembran einen engen Komplex und vermittelt so die CS-CSD-Verbindung. Diese Studie liefert wertvolle Einblicke in den Verbindungskomplex pflanzlicher endodermaler Zellen und wirft Licht auf unser Verständnis der Nährstoffhomöostase in Nutzpflanzen und der Zellverbindungen von Eukaryoten.

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In dieser Studie verwendete Daten und Datenbanken: Alphafold-Modelle von AtCASP1 (Uniprot-ID:Q9SIH4) und OsCASP1 (Uniprot-ID:Q7XPU9). Domänenvorhersage: InterPro (v.92.0, IPR036426). RNA-seq-Datenbank: http://ipf.sustech.edu.cn/pub/ricerna/. Die Einzelzelldatenbank der Reiswurzel wurde von http://www.elabcaas.cn/rcar/index.html bezogen. Die Signalpeptide der identifizierten Sequenzen wurden mit SignalP (https://services.healthtech.dtu.dk/service.php?SignalP) verifiziert. Die Sequenz BLAST wurde anhand der PLAZA-Datenbank durchsucht: https://bioinformatics.psb.ugent.be/plaza. Der zum Generieren eines Koexpressionsnetzwerks verwendete Code ist auf GitHub verfügbar (https://github.com/Yorks0n/Os_endo_network). Weitere Informationen sind auf Anfrage beim entsprechenden Autor erhältlich. Quelldaten werden mit diesem Dokument bereitgestellt.

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Wir danken N. Geldner für Anregungen und Bearbeitung dieses Manuskripts; W J. Cai, S.-N. Yin, Z.-P. Zhang, X.-Y. Gao, J.-Q. Li, L. Liu, M.-L. Ma (CAS Center for Excellence in Molecular Plant Sciences, Shanghai Institute of Plant Physiology and Ecology, CAS), J.-S. Xue (Shanghai Normal University), X.-X. Li, Y. Feng, C. Peng (Zentrum für biologische Bildgebung, Institut für Biophysik, Chinesische Akademie der Wissenschaften) und Zhenjiang Lehua Technology für technische Unterstützung.

Diese Arbeit wurde von der National Natural Science Foundation of China (31930024, 32061130209), der Chinesischen Akademie der Wissenschaften (XDB27010103) und dem Newton Fund (NAF\R1\201264, NIF\R1\191915) unterstützt.

National Key Laboratory of Plant Molecular Genetics, Shanghai Center for Plant Stress Biology, CAS Center for Excellence in Molecular Plant Sciences, Chinesische Akademie der Wissenschaften, Shanghai, China

Tao Song, Ying-Qi Tian, ​​​​Chu-Bin Liu, Ya-Ling Wang, Jing Zhang, Yu Su, Li-Na Xu, Mei-Ling Han und Dai-Yin Chao

Universität der Chinesischen Akademie der Wissenschaften, Peking, China

Tao Song, Ying-Qi Tian, ​​​​Chu-Bin Liu, Jing Zhang & Yu Su

Future Food Beacon of Excellence und School of Biosciences, University of Nottingham, Nottingham, Großbritannien

Yi-Qun Gao & David E. Salt

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D.-YC leitete die Forschung. TS führte die meisten Experimente durch. Y.-QT, C.-BL, Y.-QG, Y.-LW, JZ und L.-NX führten einige der Experimente durch. TS, Y.-QT, C.-BL, YS und M.-LH trugen zur analytischen Arbeit bei. DES überwachte die gesamte Studie. D.-YC und TS haben das Manuskript geschrieben.

Korrespondenz mit Dai-Yin Chao.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Nature Plants dankt Joop Vermeer, Shuang Wu und den anderen, anonymen Gutachtern für ihren Beitrag zum Peer-Review dieser Arbeit.

Anmerkung des Herausgebers Springer Nature bleibt hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten neutral.

a, Einzelzell-Transkriptomdaten von GAPLESS1, GAPLESS2 und GAPLESS3 in Reiswurzeln. Die Expressionsdaten wurden aus dem Root Cell Atlas in Rice (RCAR) (http://www.elabcaas.cn/rcar/index.html) gesammelt. b, Repräsentative Bilder nach GUS-Färbung. Längsschnittbilder nach GUS-Färbung von pGAPLESS1:GUS, pGAPLESS2:GUS und pGAPLESS3:GUS. Maßstabsbalken: 400 μm. c, Phylogenetische Analyse von GAPLESS-Proteinen in Pflanzen. Der Baum wurde unter Verwendung der vollständigen Aminosäuresequenzen für GAPLESS-Proteine ​​​​erstellt. Verschiedene Farben repräsentieren verschiedene Arten: Monokotyledonen, Gymnospermen, ANA-Klasse, Magnoliales und Eudikotyledonen. d, Aminosäurezusammensetzung der GAP-Domäne von GAPLESS-Proteinen und ihren Orthologen in verschiedenen Pflanzenarten. G, Glycin. A, Alanin, P, Prolin.

ac, Die Genotypen von GAPLESS1 (a), GAPLESS2 (b) und GAPLESS3 (c) in verschiedenen Einzelmutanten und Doppelmutanten wie angegeben. Rote Linien stellen Zielstandorte von GAPLESS dar. Einfügungsbasen wurden mit roten Farben markiert und Löschungen wurden durch blaue Linien ersetzt.

ad, Die Wachstumsphänotypen unabhängiger Gapless1-Mutantenlinien. eh, die Wachstumsphänotypen unabhängiger Gapless2-Mutantenlinien. il, Die Wachstumsphänotypen unabhängiger Gapless3-Mutantenlinien. mp, Die Wachstumsphänotypen unabhängiger Gapless1/2-Mutantenlinien. Es werden repräsentative Bilder für ZH11 und verschiedene Mutantenlinien von Gapless1 (a), Gapless2 (e), Gapless3 (i) und Gapless1/2 (m) gezeigt, die 75 Tage lang im Reisfeld gezüchtet wurden. Quantifizierung der Pflanzenhöhe (b, f, j und n), der Bestockungszahlen (c, g, k und o) und der Kornzahlen pro Pflanze (d, h, l und p) der unabhängigen Linien einzelner Mutanten und des Wildtyps ZH11 bzw. Maßstabsbalken, 10 cm in (a, e, i, m). Die Werte in (bd, fh, jl, np) werden als Mittelwert ± Standardabweichung angezeigt. Datenpunkte sind unabhängige Stichproben. In (b) ist n = 19; in (c), n = 14 für ZH11, n = 10 für lückenlos1-1, n = 9 für lückenlos1-2, n = 11 für lückenlos1-3; in (d), n = 7; in (f), n = 7 für ZH11 und Gapless2-1, n = 6 für Gapless2-2 und Gapless2-3; in (g) n = 8 für ZH11, n = 6 für Gapless2-1, Gapless2-2 und Gapless2-3; in (h), n = 6; in (j), n = 8 für ZH11 und lückenlos3-1, n = 6 für lückenlos3-2, n = 7 für lückenlos3-3; in (k), n = 10 für ZH11, n = 9 für lückenlos3-1, n = 7 für lückenlos3-2 und lückenlos3-3. Die unterschiedlichen Buchstaben weisen auf signifikante Unterschiede bei P < 0,05 hin (einfaktorielle ANOVA mit Tukeys Post-Hoc-Test). Genaue P-Werte sind in den Quelldaten aufgeführt.

Quelldaten

a, Repräsentative Bilder von ZH11, der Doppelmutante Gapless2/3 und der Einzelmutante Gapless1, 75 Tage lang im Reisfeld gewachsen. b,c, Quantifizierung der Pflanzenhöhe (b) und der Bestockungszahlen (c) der Gapless2/3-, Gapless1-Mutanten bzw. Wildtyp-ZH11. Datenpunkte sind unabhängige Stichproben. In b, n = 12 für ZH11, n = 7 für lückenlos2/3, n = 10 für lückenlos1; in c, n = 10 für ZH11, n = 7 für lückenlos2/3, n = 8 für lückenlos1. d, Repräsentative Bilder von Körnern aus ZH11 und lückenlosen Mutanten wie angegeben. Die Statistiken zum Korngewicht pro Pflanze sind auf den Bildern dargestellt. e, Repräsentative Bilder alter Blätter von ZH11, der Gapless2/3- und der Gapless1-Mutante, die in Reisfeldern wachsen. f, Repräsentative Bilder von RFA, die die Verteilung von Kalium (K) und Kalzium (Ca) in Blättern von ZH11 und den lückenlosen Mutanten wie angegeben zeigen. g,h, Kalium- (g) und Kalzium- (h) Konzentrationen in alten Blättern, ermittelt durch ICP-MS. Datenpunkte sind unabhängige Stichproben in Zahlen. In (g) und (h) ist n = 12 für ZH11, n = 6 für lückenlos2/3, n = 7 für lückenlos1. Maßstabsbalken, 10 cm in (a), 5 cm in (d), 2 cm in ( e,) und 5 mm in (f). Die Werte in (b, c, d, g und h) werden als Mittelwert ± Standardabweichung angezeigt. Die verschiedenen Buchstaben zeigen signifikante Unterschiede bei P < 0,05 an (einfaktorielle ANOVA mit Tukeys Post-Hoc-Test). Genaue P-Werte sind in den Quelldaten aufgeführt.

Quelldaten

a, Repräsentative Bilder von ZH11, Einzelmutanten von Gapless1, Gapless2, Gapless3 und Doppelmutanten Gapless1/2, 7 Tage lang unter Vollnährstoffbedingungen gezüchtet. b,c, Quantifizierung der zufälligen Seitenwurzellänge (b) und Sprosslänge (c) von ZH11, Einzelmutanten von Gapless1, Gapless2, Gapless3 bzw. Doppelmutanten Gapless1/2. d, 7 Tage alte Sämlinge der Mutante und ZH11 wurden weitere 10 Tage in einer Nährlösung mit (+K) oder ohne (-K) KNO3 gezüchtet. Es werden repräsentative Bilder präsentiert. e,f, Quantifizierung der Sprosslänge von ZH11 und den Mutanten ohne (e) bzw. mit (f) K-Mangel-Behandlung. g,h, Quantifizierung der Wurzellänge von ZH11 und den Mutanten ohne (g) bzw. mit (h) K-Mangel-Behandlung. Die Werte in (b, c, e, f, g, h) werden als Mittelwert ± Standardabweichung (n ≥ 6) angezeigt. Die unterschiedlichen Buchstaben weisen auf signifikante Unterschiede bei P < 0,05 hin (einfaktorielle ANOVA mit Tukeys Post-Hoc-Test). Die Anzahl der unabhängigen Proben wurde jeweils in den Spalten angegeben. Datenpunkte sind unabhängige Stichproben in Zahlen. Genaue P-Werte sind in den Quelldaten aufgeführt.

Quelldaten

Pflanzen des Wildtyps ZH11, Einzelmutanten Gapless1, Gapless2, Gapless3 und Doppelmutanten Gapless1/2 wurden 75 Tage lang auf Reisfeldern gezüchtet. Der Elementgehalt wurde durch ICP-MS bestimmt. Der Farbcode zeigt Veränderungen der Elementakkumulation in Mutanten im Vergleich zu ZH11 an (rot nach oben, blau nach unten).

Quelldaten

Repräsentative TEM-Bilder, die Suberinlamellen in CS 30 mm von den Wurzelspitzen entfernt zeigen. Suberin-Lamellen waren auf der linken Seite gelb markiert. Die TEM-Bilder ohne Färbung sind rechts. CS, Kasparischer Streifen. Maßstabsbalken: 200 nm.

a: Ein spezifischer Antikörper von GAPLESS1 wurde zur Durchführung eines Immunfluoreszenztests verwendet. Calcofluor White zeigte ein Zellwandsignal. Der Sekundärantikörper ist Ziegen-Anti-Kaninchen-IgG, konjugiert mit Alexa Fluor 555. Als Negativkontrolle wurde ein Assay mit Gapless1/2 verwendet. b, Repräsentative Bilder zeigen OsCASP1-Signale von pOsCASP1:RFP-OsCASP1 an zwei verschiedenen Positionen von den Wildtyp-Wurzelspitzen: 2–5,5 mm (links) und >5,5 mm (rechts). OsCASP1 ist um die Plasmamembran (AP) herum bei 2–5,5 mm lokalisiert und ist ausschließlich in der Casparian-Strip-Domäne (CSD) an einer Position >5,5 mm lokalisiert. c, Repräsentative Bilder zeigen GAPLESS1-Signale des Wildtyp-NIP und oscasp1 an der Position 8 mm von den Wurzelspitzen entfernt. d, Vorübergehende Expression von GFP-markiertem GAPLESS1 und GFP-markiertem GAPLESS1 ohne das sekretorische Signalpeptid in Tabakblättern. Repräsentative Bilder zeigen die Lage von GAPLESS1 und GAPLESS1, denen das sekretorische Signalpeptid (ΔSS) in Tabakblättern fehlt. Um die Zellwandlokalisation von GAPLESS1 zu beobachten, wurde ein Plasmolysetest durchgeführt, indem die Blätter mit 0,8 M Mannitol behandelt wurden. PM, Plasmamembran. CW, Zellwand. Maßstabsbalken: 10 μm in (a, c), 25 μm in (b), 50 μm in (d).

a, Transmissionselektronenmikroskopische Aufnahmen von CS in oscasp1 und Nipponbare (NIP) nach Plasmolyse 8 mm von den Wurzelspitzen entfernt. CS, Casparianischer Streifen; PM, Plasmamembran. Maßstabsbalken: 200 nm. b: Die Länge der verankerten Plasmamembran (PM) in Oscasp1 (n = 25) und NIP (n = 16) wurde im Violindiagramm dargestellt. Signifikante Unterschiede wurden im Vergleich zum NIP mithilfe eines zweiseitigen Student-t-Tests ermittelt (P < 0,01). Datenpunkte sind unabhängige Stichproben in Zahlen. c,d: Die Pflanzen wurden 75 Tage lang auf einem Reisfeld gezüchtet und alte Blätter wurden mittels ICP-MS-Assay gepflückt, um die Elementkonzentrationen nachzuweisen. Die Konzentrationen von Kalium (K) und Kalzium (Ca) in NIP (n = 6) und oscasp1 (n = 6) sind aufgeführt. Die Daten werden als Mittelwert ± Standardabweichung dargestellt. Datenpunkte sind unabhängige Stichproben in Zahlen. Die unterschiedlichen Buchstaben in (c) und (d) weisen auf signifikante Unterschiede bei P < 0,05 hin (einfaktorielle ANOVA mit Tukeys Post-hoc-Test). Die genauen P-Werte in (c) und (d) sind in den Quelldaten aufgeführt.

Quelldaten

a,b, Die vorhergesagte 3D-Struktur von AtCASP1 (a) und OsCASP1 (b) wurde aus der Alphafold Protein Structure Database (https://www.alphafold.ebi.ac.uk/) erhalten. c,d, Tandem-RFP-GFP-Proteine ​​wurden an den C-Terminus bzw. den N-Terminus von OsCASP1 fusioniert und in Tabakblättern exprimiert. Das Verhältnis von GFP/RFP spiegelt den pH-Wert der Umgebung wider, in der sich die Tags befinden. e, Repräsentative Bilder von Tabakblättern, die RFP-GFP-OsCASP1 exprimieren, mit Löschung des langen N-Terminus. Das Verhältnis von GFP/RFP spiegelt den pH-Wert der Umgebung wider, in der sich die Tags befinden. f, Oberflächenimmunmarkierung von Reisprotoplasten, die OsCASP1 oder AtCASP1 exprimieren, fusioniert mit einem GFP-Tag am N-Terminus. Die Immunstanierung von GFP wurde unter Verwendung eines GFP-Antikörpers zusammen mit einem Alexa Fluor 647-konjugierten sekundären Antikörper durchgeführt. Maßstabsbalken: 100 μm in (c, d und e), 10 μm in (f).

Ergänzungstabelle 1.

Statistische Quelldaten.

Statistische Quelldaten.

Statistische Quelldaten.

Statistische Quelldaten.

Unverarbeitete Western Blots.

Statistische Quelldaten.

Statistische Quelldaten.

Statistische Quelldaten.

Statistische Quelldaten.

Statistische Quelldaten.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Song, T., Tian, ​​YQ., Liu, CB. et al. Für die Anbindung der Casparian-Streifen-Membrandomäne und die Nährstoffhomöostase in Reis ist eine neue Familie von Proteinen erforderlich. Nat. Pflanzen (2023). https://doi.org/10.1038/s41477-023-01503-z

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Eingegangen: 20. Februar 2023

Angenommen: 01. August 2023

Veröffentlicht: 31. August 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41477-023-01503-z

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